Оконешниковский историко-краеведческий музей был основан 24 апреля 1984 года, когда бюро райкома партии и исполкома приняли постановление о его создании к 50‑летию района. Идея принадлежала Николаю Николаевичу Островскому, который вместе с Советом ветеранов обратился в райком партии с соответствующим предложением. Организационную работу взял на себя инструктор райкома Леонид Степанович Евсеев, возглавивший совет музея. В состав совета вошли авторитетные земляки: член ВЦИК с 1935 по 1938 годы Матрёна Семёновна Карнаушенко, председатель Оконешниковского сельского Совета Иван Васильевич Новиков, учитель истории Мария Алексеевна Литаврина. Проектированием и оформлением экспозиции занимались художники отдела культуры Н. Н. Островский и В. П. Морозов.

Под музей передали здание, построенное к Празднику Севера — необычную конструкцию, которую в период областной спартакиады использовали как пресс‑центр. Экспозиционная площадь составляла около 100 квадратных метров. Тиражом 300 экземпляров была выпущена памятка по сбору экспонатов, и началась активная поисковая работа. Жители района откликнулись с искренним интересом: пенсионер Николай Александрович Михайлов составил список исчезнувших деревень, медработник Анна Григорьевна Лысенко передала старинные фотографии и монеты, Крестинская средняя школа — набор крестьянской утвари и материалы об участнике штурма Берлина Григории Петровиче Артамонове. Многие предприятия района стали шефами музея, оказывая безвозмездную помощь строительными материалами и инвентарём.

Торжественное открытие состоялось 9 февраля 1985 года при огромном стечении народа — ленточку разрезал первый секретарь райкома КПСС Владимир Петрович Леонов. Первым директором стала Любовь Ивановна Юртаева. Только до конца 1985 года музей посетили более 3 000 человек. По итогам смотра‑конкурса музеев к 40‑летию Победы Оконешниковский музей занял II место и был награждён Почётным дипломом областного управления культуры.

В 1990‑е годы из‑за отсутствия средств на содержание и ремонт экспонаты временно переместили в районный Дом культуры. С 1997 года музей обосновался в здании бывшего Оконешниковского сельского Совета депутатов, где находится по сей день.

Сегодня основной музейный фонд составляет более 9 000 единиц хранения. Среди экспозиций — «Герои, твои Россия!» и «Маршал Язов — человек легенда», посвящённые выдающимся землякам: Маршалу Советского Союза Дмитрию Тимофеевичу Язову, Герою Советского Союза пограничнику Ивану Ивановичу Стрельникову, Герою Социалистического Труда Степану Гурьяновичу Дроздову, первой трактористке района Матрёне Семёновне Карнаушенко. Ежегодно в музее демонстрируется около 30 выставок, сотрудники разрабатывают новые программы, экскурсии и организуют встречи.